Un signal
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Un signal

May 01, 2024

Nature Communications volume 13, Numéro d'article : 7773 (2022) Citer cet article

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Des études antérieures ont considéré l'humidité florale comme une conséquence involontaire de l'évaporation du nectar, qui pourrait être exploitée comme un signal par les pollinisateurs en quête de nectar. En revanche, notre étude interdisciplinaire d’une fleur à floraison nocturne, Datura wrightii, et de son pollinisateur, Manduca sexta, révèle que l’humidité relative florale agit comme un signal mutuellement bénéfique dans ce système. La distinction entre les fonctions basées sur les signaux et les signaux est illustrée par trois résultats expérimentaux. Premièrement, les gradients d’humidité florale chez Datura sont près de dix fois supérieurs à ceux signalés pour d’autres espèces et résultent de processus actifs (conductance stomatique) plutôt que passifs (évaporation du nectar). Ces gradients d'humidité se maintiennent face au vent et se reconstituent quelques secondes après la visite des papillons, ce qui implique des coûts physiologiques substantiels pour ces plantes du désert. Deuxièmement, les coûts du bilan hydrique du Datura sont compensés par une augmentation des visites des papillons Manduca, avec une augmentation concomitante des exportations de pollen. Nous montrons que les papillons nocturnes sont naturellement attirés par les fleurs humides, même lorsque l’humidité florale et les récompenses en nectar sont découplées expérimentalement. De plus, les papillons peuvent suivre d'infimes changements d'humidité via les sensilles hygrosensorielles antennes, mais n'y parviennent pas lorsque ces sensilles sont obstruées expérimentalement. Troisièmement, leur préférence pour les fleurs humides profite aux papillons en réduisant les coûts énergétiques liés à la manipulation des fleurs pendant la recherche de nectar. Pris ensemble, ces résultats suggèrent que l’humidité florale pourrait fonctionner comme un signal médiateur des étapes finales du choix floral par les sphinx, complétant les fonctions attractives des signaux visuels et olfactifs au-delà du seuil floral dans ce système nocturne plantes-pollinisateurs.

L'échelle spatiale à laquelle les pollinisateurs sont attirés par les traits floraux a des conséquences importantes sur l'efficacité de la recherche de nourriture des pollinisateurs1, la répartition des ressources2 et le flux génétique des plantes3,4. Bien que l'odeur et la couleur florales puissent attirer les pollinisateurs à une échelle de mètres5,6,7,8,9, elles cessent d'être informatives une fois que les pollinisateurs arrivent au seuil d'une fleur (distance de mm à cm), en l'absence d'informations supplémentaires, telles que guides de nectar contrastés10, pollens parfumés11 ou nectar12. Les fleurs récemment récoltées peuvent rester parfumées, turgescentes et pigmentées quelques minutes ou heures après que le nectar ou le pollen ait été retiré par un visiteur précédent, mais il est communément observé que les pollinisateurs rejettent certaines fleurs lors de l'inspection, sans se poser13,14. Les pollinisateurs prennent probablement de telles décisions à courte distance des fleurs, sur la base de sources d'informations plus fiables, lorsqu'ils parcourent une parcelle de plantes à fleurs15,16. Par exemple, le métabolisme primaire floral et la transpiration produisent des gradients de concentration de dioxyde de carbone (CO2) et d'humidité relative (HR) dans l'espace libre d'une fleur qui vient d'éclore (distance de mm à cm), qui indiquent de manière plus fiable la disponibilité du nectar avant que les pollinisateurs ne s'engagent à sonder ou à visiter une fleur17,18.

Tous les animaux utilisent des signaux (les informations sensorielles disponibles dans leur environnement) pour naviguer et survivre. Lorsque des signaux sont produits par inadvertance par le mouvement ou le métabolisme d’autres organismes, ils peuvent être exploités par des oreilles indiscrètes19. Dans le contexte de la communication, lorsqu’un animal respirant (émetteur) expire du CO2, il alerte les moustiques proches (récepteurs) d’un éventuel repas de sang, avec des conséquences néfastes pour l’émetteur du signal20. En revanche, les signaux assurent la communication entre les expéditeurs et les récepteurs, ce qui entraîne, en moyenne, des avantages en matière de condition physique pour les deux parties19,21. Malgré un débat de longue date sur la classification et l'évolution des signaux22,23, les behavioristes distinguent les signaux des signaux en utilisant les critères suivants : (1) les émetteurs fournissent des informations claires et mesurables, (2) qui ont évolué dans le but de communiquer avec les récepteurs, qui (3) suscitent une réponse distinctive (par exemple modifiant l'état) de la part du destinataire, entraînant (4) des conséquences sur la condition physique qui sont favorables, en moyenne, aux deux parties19,22,23. De plus, bien qu’il existe des exceptions, la plupart des signaux entraînent des coûts métaboliques, sociaux ou liés à la santé importants, censés garantir une stabilité évolutive contre la tricherie24. Dans la communication plante-pollinisateur, les signaux floraux peuvent évoluer comme des « indices » (la forme et le contenu sont physiquement connectés), comme des « icônes » (la forme est similaire au contenu mais peut être découplée), ou comme des « symboles » (la forme et le contenu sont physiquement connectés). sont arbitrairement ou statistiquement liés22).

30% ΔRH), exceeding levels previously reported for angiosperm flowers29,30 by a factor of 10. We find that Datura floral humidity is not a passive consequence of nectar evaporation but, instead, is a persistent floral trait that results from gas exchange through floral stomates. Neurophysiological responses from Manduca antennal hygrosensing neurons confirm that moths perceive minute differences in floral humidity, and experimental occlusion of the hygrosensing sensillum abolishes their innate behavioral preference for humid flowers. We experimentally decouple floral humidity from nectar presence in artificial flowers, measuring moth behavioral responses to three treatments representing alternative functions for floral humidity: an uninformative trait, an informative trait positively associated with nectar, or an informative trait negatively associated with nectar. Our results show that floral humidity benefits Datura plants through increased pollinator visitation and benefits Manduca moths by reducing energetic expenditure related to flower handling time. Moths’ strong innate preference for humid flowers persisted irrespective of the presence or absence of nectar in the artificial flowers. Furthermore, the maintenance of unusually high ΔRH in a desert/grassland plant facing severe challenges in water balance suggests that floral RH in Datura is a costly sexual signal, evocative of an overstated animal courtship display36. In summary, using a neuroethological approach combined with floral physiology, animal behavior, and sensory ecology, we find that the functional role of floral humidity in this nocturnal pollination system is complementary to other attractive signals like floral scent and color, but is more spatially relevant at the threshold of the flower. We discuss the range of possible roles floral humidity can play as an informative trait beyond the (limited) current view that it is a cue for the presence of nectar./p>